İlk filmdeki olaylardan on yıldan fazla bir süre sonra, film, Jake'in Sally'ye Omachikaya klanının reisi olarak mütevazı ve huzurlu hayatını anlatmasını ve oğulları Neteyam ve Roak ile kızının da dahil olduğu eşi Neythiri'yi anlatmasını konu alıyor. Aile, Tuk, evlatlık kızı Kili (Grace Augustine'in komadaki Na'vi avatarından doğdu) ve Miles Quaritch'in oğlu Spider adında bir insan çocuk tarafından büyütüldü. Bir yürümeye başlayan çocuğum var. Jake, Spider'ı evlatlık oğlu olarak kabul edebilir, ancak Neytiri, insan kökenleri nedeniyle ona güvenmez.İyi karışmış ve sosyaldir.Örümcekler, insan mirasını benimsemez, Na'vi kültür ve geleneklerini benimsemeyi tercih eder. Normal bir hayat sürerler ama bir gün gece gökyüzünde garip bir yıldız fark ederler. Büyük bir dehşet içinde, bunun RDA Yıldız Gemisi olduğunu ve insanların Pandora'yı kolonileştirmek için geri döndüğünü, bir kez daha yeni bir operasyon üssü kurarak Pandora'da önemli bir yıkıma neden olduklarını keşfederler. Bulundu... Geminin yeni gelenleri arasında Albay Quarich de var. bir Na'vi bedenine klonlanan ve ölüm öncesi anılarıyla yüklenen. Sonuç olarak, Quaritch'in Jake'in elindeki ölümüne dair hiçbir anısı yoktur, geriye yalnızca geçmişteki olaylar ve Jake'i ortadan kaldırmaya yönelik intikam dolu görevi kalır.
BKA'nın Pandora'yı tekrar istismar etmesini önlemek için Jake, BKA'ya karşı BKA'nın ikmal hatlarını zayıflatan stratejik bir gerilla operasyonunu yönetir. Operasyonlardan birinde, Neteyam'a itaatsizlik eden ve bir Na'vi savaşçısı olduğunu kanıtlamak için çaresiz kalan Roak, savaşta Jake'e yardım etmeye çalışır ancak yaralanır. Jake onu kurtarır ve pervasız eylemleri için kendi güvenliğini feda etmemesi için eğitir, Jake'i çocuklarının güvenliği için babacan endişelerini dile getirmeye sevk eder. Bu arada, Jake'i öldürmek için bir arama görevi başlatan Quaritch, RDA'nın ikmal hatlarına misilleme amaçlı bir saldırıda pek iyi gitmez. Jake'in çocukları, Spider ile birlikte yağmur ormanlarının derinliklerine doğru bir keşif gezisine çıkar. Onların haberi olmayan Quaritch ve ekibi, Quaritch'in insan kalıntılarını bulduğu yeri araştırmak için yakınlardadır. Gözlemci Lo'ak onların varlığını fark eder ve hemen Jake'e haber verir. Bir çatışma başlar ve Quaritch'in ekibi Jake'in çocuklarını yakalar. Jake ve Neytiri zamanında gelir ve çoğunu serbest bırakır, ancak Spider, onu oğlu olarak tanıyan Quaritch tarafından kaçırılır. Gemide RDA, reddeden Spider'dan Jake hakkında zorla bilgi almaya çalışır. Bir strateji değişikliğinde Quaritch, Spider'ı kendi oğlu olarak adlandırır ve özgürlüğü karşılığında Na'vi hakkında daha fazla bilgi verir. Örümcekler, işbirliği yapmamalarına ve Quaritch'in gerçek görevinden habersiz olmalarına rağmen, Quaritch'e Na'vi kültürü hakkında bilgi verir. Quaritch ayrıca uçan bir İkran yaratığını aracı olarak başarıyla evcilleştirdi.

Örümceklerin onun nerede olduğuna dair bilgilerinin onların güvenliğini ve başka bir felaketi önleme tehlikesini tehdit ettiğini fark eden Jake, gönülsüz Nately ve ailesini onu Omaticaya klanından kovmaya zorlar ve ona klanın resif yapacağını söyler. adası Metkaina kıyılarında Ve yaşam tarzı, Pandora'nın su ortamına uyarlanmıştır. Jake, lordluğunu halefine devreder ve ailesiyle birlikte Metkaina'ya gider. Oraya vardıklarında, klan şefi Tonowari ve başlangıçta şüpheli olan karısı Ronal tarafından karşılanırlar. Ancak Jake durumlarını açıklıyor ve kalmayı kabul ediyorlar ve kendilerine koruma veriliyor.Resif sakinlerinin saygılarını nasıl kazandığını öğrenin. Kiri, Metkaina'nın su yaşamından büyülenir ve denizle ve denizdeki canlılarla manevi bir bağ geliştirir. Bu arada Roak, Clan Tonowari'nin kızı Chileya ve karısı Ronal ile arkadaş olur.
Yeni çevrelerine alışırlarken, Chireya'nın erkek kardeşi Aonung, Kili ve kendisi hakkında karışık insan soyları hakkında kaba şakalar yapınca Roak kavga eder. Jake, oğlunu yaptıklarından dolayı uyarır. Jake'in ısrarı üzerine Rourke, Aonung ve arkadaşlarından özür dilemek için geri döner. Ancak, onu tehlikeli bir deniz avcısı olan Acra'nın topraklarını işgal etmeye ikna ederler ve onu intikam için mahsur bırakırlar. Ancak Roaks, Metkaina'nın ruhani ailesi olarak gördüğü zeki ve pasifist bir balina türü olan Payakanlar, Turkuns tarafından kurtarılır ve arkadaş olur. Lo'ak, Payakhan ile işaret dilinde iletişim kurabilir ve eski zıpkın kafasını canavarın sağ yüzgecinden çıkarır. Metkaina'ya döndüğünde Şef Tonowari, Roak'ın Aonung'un elindeki hilesini fark etti ve eski kişiden Roak'tan özür dilemesini istedi. Ancak Roak, sorumluluğunu üstlenir ve Aonung'un arkadaşlığını kazanır. Ayrıca Payakan'ın kendi türünün dışlanmış biri olduğu da söylenir.Bu arada, Ruhlar Ağacı koluna yaptığı bir yolculukta Kili, annesiyle tanışmak için onunla bağ kurar, ancak şiddetli bir nöbet geçirir.Payakan, Ronald tarafından iyileştirilir, ancak Jake askere gidince Norm Spellman ve Max Patel'den yardım isteyen Quaritch, onu Reef halkının yaşadığı bir takımadaya kadar izleyebilir. Quarich, yerlileri Jake'in nerede olduğu konusunda acımasızca sorgulamaya başlar. Değilse, bir balina avcısına Turkun'u öldürmesini ve Jake'i çekmesini emreder. Loak, zihinsel olarak Payakan'la bağ kurar ve Turkung'un kendi türünün adetlerine meydan okuduğu ve annesini öldüren bir balina avcısına saldırdığı için kovulduğunu öğrenir.

Metkayna, Turkun'un savaşını öğrenince Roak, kardeşi Tsireya ile Payakhan'ı uyarmak için yola çıkar.